V drugi svetovni vojni je kot poveljnik Sredozemske flote vodil britanske mornarice do zmage v več kritičnih bitkah na Sredozemskem morju. Med njimi je bil tudi napad na Taranto.
Leta 1940 je bil izveden prvi vesoljski pomorski napad v zgodovini in bitka pri rtu Matapan leta 1941. Cunningham je nadziral obrambo sredozemskih oskrbovalnih linij skozi Aleksandrijo, Gibraltar in ključno točko Malte. Prav tako je vodil pomorsko podporo za različne velike zaveznike, ki so pristali na zahodni obali Sredozemlja. Jeseni leta 1943 je Cunningham, ko je umrl sir Dudley Pound, postal prvi mornariški lord, poklicni vodja Kraljeve mornarice, položaj, ki ga je obdržal do upokojitve leta 1946. Leta 1945 je postal baron Cunningham iz Hyndhopeja in naslednje leto vikont Cunningham iz Hyndhopeja. Po upokojitvi je Cunningham imel več obrednih položajev, vključno z lordom visokim stevardom na kronanju kraljice Elizabete II. leta 1953. Umrl je 12. junija 1963 v starosti 80 let.