Efter en anden shakedown i Caribien og træning langs østkysten eskorterede "Hambleton" en konvoj til Oran i april 1944 og begyndte at forberede sig på sin rolle i invasionen af Normandiet. Opererende i det vestlige Middelhav med syv andre destroyere og britiske rekognosceringsfly, hun sank den 17. maj efter en intensiv 4-dages forfølgelse af den tyske marauder. Fra Middelhavet sejlede "Hambleton" til Plymouth i England, hvor den var i færd med den epokegørende invasion. Hun eskorterede en stor konvoj af LST'er til landingsområderne den 7. juni, D-Day plus 1, og forblev ud for Omaha Beach til kritiske kystbombardementer og screeningpligter. I de tidlige morgentimer den 9. juni opfangede "Hambletons" radar flere kontakter, som snart blev bestemt til at være nazistiske E-både. Med sine skydevåben i flammer gik "Hambleton" efter fjenden. I en fire timers løbende skydning sank hun en og beskadigede en anden af de fem tyske både. Efter at være vendt tilbage for at hente forsyninger i Portland, England, var "Hambleton" tilbage i tjeneste for
Bombardement af Cherbourg den 25. juni.