Skriv en fortsættelse til dette afsnit - Efter Colts første NFL mesterskab, holdet endnu en gang postet en 9 <unk> 3 rekord i løbet af 1959 sæsonen og endnu en gang besejrede Giants i NFL Championship Game
at kræve deres anden titel i back to back mode. Efter de to mesterskaber i 1958 og 1959 vendte Colts ikke tilbage til NFL Championship i fire sæsoner og så en overgang fra hovedtræner Ewbank til en ung Don Shula i 1963. I Shula's anden sæson indspillede Colts en 12-2 rekord, men tabte 27-0 til Cleveland Browns i NFL Championship. I 1965 spillede Colts Green Bay Packers i en slutspillet for at afgøre, hvem der ville gå til NFL Championship spillet. Colts førte 10-7 over Green Bay Packers med to minutter tilbage, da Packers' kicker, Don Chandler knap nok missede et field goal. Dommeren kaldte det dog godt, og Packers vandt kampen i forlængelse. Fejlen fremskyndede ændringer i reglerne: NFL besluttede, at to dommere skulle bedømme fremtidige field goals, og at stængerne skulle hæves med tre meter. I 1968 vendte Colts tilbage med fortsat ledelse af Unitas og Shula og vandt Colts' tredje NFL Championship og optrådte i Super Bowl III. I 1968 blev Unitas skadet og erstattet af Earl Morrall, der blev ligaens MVP.