Lord Willoughby og hans far støttede kongen og rejste et regiment i Lincolnshire på hans vegne. Lord Willoughby kommanderede livvagten ved Edgehill, hvor hans far blev dødeligt såret af et skud gennem låret. Willoughby overgav sig til parlamentarikerne for at hjælpe sin far, som han nu efterfulgte som jarl af Lindsey og Lord Great Chamberlain. Han blev fængslet i Warwick Castle, hvor han skrev en udfordrende erklæring og retfærdiggørelse af sin loyalitet over for kongen. Han blev ikke løsladt før en fangeudveksling i juli 1643, hvorefter han blev genforenet med kongen i Oxford og blev udnævnt til privatrådgiver i december. Som oberst i kongens livvagter af fod og efterfølgende generalløjtnant i livvagter "og alle fod", kæmpede han ved
Første slag ved Newbury, Cropredy Bridge, Lostwithiel, Andet slag ved Newbury, og blev såret ved Naseby. Ud over sin militære tjeneste for kongen fungerede Lindsey ofte som kommissær for at forhandle med parlamentet og opfordrede vedholdende til forsoning. Kongen hædrede desuden Lindsey med stillingen som Gentleman of the Bedchamber fra 1643 til 1649 og Steward, Keeper og Ranger of Woodstock i 1644.