I 1958 spillede Baltimore sin første NFL Championship Game mod New York Giants. Giants kvalificerede sig til mesterskabet efter en tie-breaking playoff mod Cleveland Browns. Efter at være blevet besejret af Giants i den regulære sæson, var Baltimore ikke favoriseret til at vinde, men fortsatte med at tage titlen i overtid. Colts gentog derefter feat ved at sende en identisk rekord og routing Giants i
1959 afsluttende. Indtil Colts' back-to-back titler, havde Giants været den førende klub i NFL, og fortsatte med at være post-season stalwarts det næste årti, og tabte tre lige finaler. Situationen blev vendt ved slutningen af årtiet, hvor Baltimore vandt NFL-titlen i 1968, og New York samlede mindre imponerende resultater. I de seneste år har Colts og Giants haft brødre som deres starter quarterbacks (Peyton og Eli Manning henholdsvis), hvilket fører til deres lejlighedsvise match-up, der kaldes "Manning Bowl".