Skriv en fortsættelse til dette afsnit - I 1981, i en alder af 23, blev Crumpton den yngste praktikant i sin klasse på CIA. Han begyndte sin karriere i CIA i Afrika-afdelingen i Liberia i 1980'erne. I 1998-1999 var han vicechef i FBI's sektion for internationale terroroperationer, mens han var lånt af CIA. I 1998 undersøgte han al-Qaedas bombeangreb på de amerikanske ambassader i Kenya og Tanzania og angrebet på USS Cole i 2000
ud for Yemens kyst. Han var involveret i Afghanistan indtil 2002, da han flyttede til mere rolige opgaver. Han var vicedirektør for Counter-Terrorism Center fra 1999 til 2001 og leder af en af agenturets mest hemmelige divisioner, National Resources Division, fra 2003 til 2005. Som chef for National Resources Division hyrede han CIA-direktør Gina Haspel som sin stedfortræder. Han var også leder af USA's hemmelige reaktion i Afghanistan efter angrebene den 11. september 2001 og var hovedhjerne bag 90 dages styrtelse af Taliban. Han arbejdede for CIA i i alt 24 år, tjente som udenrigsministeriets koordinator for kontraterrorisme med rang af ambassadør-at-large, og trak sig tilbage fra regeringstjenesten i 2007.