Beltrán de la Cueva er dog bedst kendt for at have haft en affære med Henriks anden kone, Johanna af Portugal. Det blev rygtet, at Henriks eneste barn, Joan, var faret af Beltrán og ikke af kongen selv, som muligvis var impotent. Dette rygte førte til en fire-årig
Krigen om den kastiljanske arv, som blev vundet af Isabella I, Henriks halvsøster. Det er usandsynligt, at historikere nogensinde vil nå til enighed om Johannas sandsynlige fædre, da der ikke er tilstrækkelige beviser til at støtte nogen af de mulige fædre med sikkerhed. De fleste af de eksisterende samtidige kilder om Henriks magt er mistænkelige, da de kongelige krøniker fra hans regeringstid enten blev skrevet eller revideret under indflydelse af Isabella, hvis personlige interesse i arvefølgen fik hende til at tage store anstrengelser for at insistere på Johannas illegitimitet. Isabella brugte meget af sin opmærksomhed på Henrik for at skade hans omdømme for at cementere sin egen regerings legitimitet. Spørgsmålet om Johannas faderskab har derfor fascineret historikere i århundreder: Hvis Johanna ikke var Beltrans datter, og faktisk var legitim, ville Isabella's enormt indflydelsesrige regeringstid have været en ulovlig usurpation.