To dage senere var "Monaghan" på vej til krigens afgørende slag,
Slaget ved Midway. Japanerne sejlede med en kompleks kampplan for at erobre Midway-atollen, men den amerikanske flådes efterretningsvæsen afslørede planen for de amerikanske kommandører, som således vidste, hvornår og hvor de skulle finde de japanske angribers Carrier Striking Task Force. Selv om de var i undertal, sænkede amerikanerne fire fjendtlige hangarskibe i luftaktioner, der begyndte natten til den 3. juni, sammen med en tung krydser. I løbet af de første to dage blev "Monaghan" vist, og så sent om morgenen den 5. juni blev han beordret ud for at redde mænd fra et nedskåret vandfly. Klokken 1830 nåede hun den stærkt beskadigede Yorktowns side og sluttede sig til gruppen af destroyere, der kæmpede for at redde hangarskibet og beskytte det mod yderligere skade. Den gennemtrængte destroyerskærmen den næste dag og sænkede både Yorktown og, og hangarskibet forblev flydende i yderligere 16 timer, før hun bukkede under. "Monaghan", og angrebet og alvorligt beskadiget ubåden.