Skriv en fortsættelse til dette afsnit - I 1861 hjalp Hawkins med at rejse den 9. New York Infantry, et Zouave-stil regiment, populært kendt som "Hawkins Zouaves" til tjeneste i borgerkrigen. Hawkins blev udnævnt til oberst for regimentet den 4. maj 1861 og tjente med udmærkelse i North Carolina tidligt i krigen. Han deltog i Benjamin F. Butlers ekspedition for at erobre Fort Hatteras.
I 1861. Han forventede at blive forfremmet til brigadegeneral for sin tjeneste ved Fort Hatteras, men blev i stedet afskediget fra kommandoen for ulydighed. Den 8. oktober 1861 skrev en utilfreds Hawkins: "Brigadegeneraler er lavet af så underligt materiale i dag, at jeg ikke ville anse det som en stor ære at blive en". Hawkins ville faktisk modtage en brevetforfremmelse til brigadegeneral i 1866 til rang fra 13. marts 1865. På trods af hans krigslyst fangede en tidlig udsendelse af Hawkins præsident Abraham Lincolns opmærksomhed. Hawkins blev inviteret til Det Hvide Hus for at rådføre sig med præsidenten og General-in-Chief George B. McClellan. Der var han med til at overbevise Unionens øverstkommando om muligheden for en kombineret operation mod Pamlico Sound i North Carolina.